Современные представления о биопленках микроорганизмов


DOI: https://dx.doi.org/10.18565/pharmateca.2020.6.34-42

А.А. Хрянин (1), Г.Ю. Кнорринг (2)

1) Новосибирский государственный медицинский университет, Новосибирск, Россия; 2) Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова, Москва, Россия
Рассматривается обзор современных представлений о биопленках микроорганизмов. Обсуждаются фазы развития, строение и компоненты биопленок как возможные факторы антибиотикорезистентности. Приводятся примеры различных типов антибиотикорезистентности у биопленочных бактерий. Рассматривается процесс коллективной регуляции посредством координации экспрессии генов в популяции бактерий, опосредующий специфическое поведение клеток. Особое внимание уделяется роли микробных биопленок в развитии гинекологической патологии. Авторы оценивают различные подходы, оказывающие действие на компоненты биопленок с целью снижения уровня их резистентности/целостности с использованием сочетания антибактериальных препаратов и ферментов различного происхождения. Перспективными признаются способы воздействия на компоненты матрикса, сигнальные молекулы и факторы адгезии. Представлена модель влияния на биопленки с помощью гиалуронидазы.

Литература


1. Characklis W.G., Cooksey K.E. Biofilms and microbial fouling. Adv Appl Microbial. 1983;29:93–137. Doi: 10.1016/S0065-2164(08)70355-1.


2. Клеточные сообщества. Под ред. Теца В.В. СПб., 1998. 220 с.


3. Николаев Ю.А., Плакунов В.К. Биопленки – город микробов или аналог многоклеточных организмов? Микробиология. 2007;76(2):125–38.


4. Ильина Т.С., Романова Ю.М., Гинцбург А.Л. Биопленки как способ существования бактерий в окружающей среде и организме хозяина: феномен, генетический контроль и система регуляции их развития. Генетика. 2004;40(11):1445–56.


5. Тутельян А.В., Юшина Ю.К., Соколова О.В. и др. Образование биологических пленок микроорганизмов на пищевых производствах. Вопросы питания. 2019;88(3):32–43.


6. Stoodley P., Sauer K., Davies D. G., Costerton J. W. Biofilms as complex differentiated communities. Ann Rev Microbiol. 2002;56:187–209. Doi: 10.1146/annurev.micro.56.012302.160705.


7. Costerton J.W., Stewart P.S., Greenberg E.P. Bacterial biofilms: a common cause of persistent infections. Science. 1999;284:1318–22. Doi: 10.1126/science.284.5418.1318.


8. Тец В.В., Тец Г.В. Микробные биопленки и проблемы антибиотикотерапии. Атмосфера. Пульмонология и аллергология. 2013;4:60–4.


9. Kiechowski M.R., Horswille A. R. New approaches for treating Staphylococcal biofilm infections. Ann NY Acad Sci. 2011;1241:104–21. Doi: 10.1111/j.1749-6632.2011.06281.x.


10. Кнорринг Г.Ю., Стернин Ю.И., Минаев С.В., Новожилов А.А. Интенсификация антибактериальной терапии при гнойно-воспалительных заболеваниях. Военно-медицинский журнал. 2008;329(10):35–41.


11. Costerton W., Veeh R., Shirtliff M., et al. The application of biofilm science to the study and control of chronic bacterial infections. Clin Invest. 2003;112:1466–77. doi: 10.1172/JCI20365.


12. Tetz V.V., Rybalchenko O.V., Savkova G.A. Ultrastructure of surface film of bacterial colonies. J Gen Microbiol 1993; 137:1081–88. Doi: 10.1099/00221287-139-4-855.


13. Marshag P.A., Loeb G.I., Cowan M.M., Fletcher M. Response of microbial adhesives and biofilm matrix polymers to chemical treatments as determined by interference reflection microscopy and light section microscopy. Appl Environ. Microbiol. 1989;55:2827–31.


14. Tetz V.V. Colony-like communities of bacteria. Microbios. 1994;80(322):63–5.


15. O’Toolе G.A., Kaplan H.B., Kolter R. Biofilm formation as microbial development. Ann Rev Microbiol. 2000;54:49–79. Doi: 10.1146/annurev.micro.54.1.49.


16. Gristina A.G. Biofilms and chronic bacterial infections. Clin Microbiol Newslett. 1994;16(22):171–76. Doi: //doi.org/10.1016/0196-4399(94)90037-X.


17. Donlan R.M., Costerton J.W. Biofilms: survival mechanisms of clinically relevant microorganisms. Clin Microbiol Rev. 2002;15:167–93. Doi: 10.1128/cmr.15.2.167–193.2002.


18. Sponza D.T. Investigation of extracellular polymer substances (EPS) and physicochemical properties of different activated sludge flocs under steady-state conditions. Enzyme Microb Technol. 2003;32:375–85.


19. Sutherland I.W. Biofilm exopolysaccharides: a strong and sticky framework. Microbiology 2001;147:3–9. Doi: 10.1099/00221287-147-1-3.


20. Чеботарь И.В., Маянский А.Н., Маянский Н.А. Матрикс микробных биопленок. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2016;18(1):9–19.


21. Тец Г.В., Артеменко Н.К., Вечерковская М.Ф., Тец В.В. Роль матричных компонентов во взаимодействии бактериофагов с биопленочными бактериями. Практическая пульмонология. 2017;3:55–7.


22. McDougald D., Rice S., Barraud N., et al. Should we stay or should we go: mechanisms and ecological consequences for biofilm dispersal. Nat Rev Microbiol. 2012;10:39–50. Doi: https://doi.org/10.1038/nrmicro2695.


23. Tetz V.V., Rybalchenko O.V., Savkova G.A. Ultrastructural features of microbial colony organization. J Basic Microbiol. 1990;30(8):597–607. Doi: 10.1002/jobm.3620300819.


24. Страчунский Л.С., Козлов С.Н. Современная антимикробная химиотерапия. Руководство для врачей. М.: Боргес, 2002. 432 c.


25. Tetz V.V., Korobov V.P., Artemenko N.K., et al. Extracellular phospholipids of isolated bacterial communities Biofilms. 2004;1:149–55. Doi: 10.1017/S147905050400136X.


26. Chambless J.D., Hunt S.M., Philip S.S. A three-dimensional computer model of four hypothetical mechanisms protecting biofilms from antimicrobials Appl Environmental Microbiol. 2006;72:2005–13. Doi: 10.1128/AEM.72.3.2005-2013.2006.


27. Anderl J.N., Franklin M.J., Stewart P.S. Role of antibiotic penetration limitation in Klebsiella pneumoniae biofilm resistance to ampicillin and ciprofloxacin. Antimicrob Agents Chemother. 2000;44:1818–24.


28. Sandoe J.A.T., Wysome J., West A.P., et al. Measurement of ampicillin, vancomycin, linezolid and gentamicin activity against enterococcal biofilms. J Antimicrob Chemother. 2006;57:767–70.


29. Yang Y., Sreenivasan P.K., Subramanyam R., Cummins D. Multiparameter assessments to determine the effects of sugars and antimicrobials on a polymicrobial oral biofilm. Appl Environmental Microbiol. 2006;72:6734–42. Doi:10.1128/AEM.01013-06.


30. Pagel M., Simonet V., Li J., Lallemand M., et al. Phenotypic characterization of pore mutants of the Vibrio cholerae рorin OmpU. JBacteriol. 2007;189:8593–600. Doi: 10.1128/JB.01163-07.


31. Mandsberg L.F., Ciofu O., Kirkby N., et al. Antibiotic resistance in Pseudomonas aeruginosa strains with increased mutation frequency due to inactivation of the DNA oxidative repair system. Antimicrob Agents Chemother. 2009;53:2483–91. Doi: 10.1128/AAC.00428-08.


32. Ciofu O. Pseudomonas aeruginosa chromosomal betalactamase in patients with cystic fibrosis and chronic lung infection. Mechanism of antibiotic resistance and target of the humoral immune response. APMIS Suppl. 2003;116:41–7.


33. Yu J., Wu J., Francis K.P., et al. Monitoring in vivo fitness of rifampicinresistant Staphylococcus aureus mutants in a mouse biofilm infection model. J Antimicrob Chemother. 2005;55:528–34. Doi: 10.1093/jac/dki053.


34. Чеботарь И.В., Маянский А.Н., Кончакова Е.Д. и др. Антибиотикорезистентность биоплёночных бактерий. Клиническая микробиология и антимикробная химиотерапия. 2012;4(1):51–8.


35. Тец В.В., Вечерковская М.Ф., Тец Г.В. Споробиота: свойства и роль в патологии человека. Лечебное дело. 2018;4:90–96.


36. Lewis K. Persister cells. Annu Rev Microbiol. 2010;64:357–72. Doi: 10.1146/annurev.micro.112408.134306.


37. Льюис К. Персистирующие клетки и загадка выживания биоплёнок. Биохимия. 2005;70(2):327–36.


38. Плакунов В.К., Стрелкова Е.А., Журина М.В. Персистенция и адаптивный мутагенез в биоплёнках. Микробиология. 2010;79(4):447–58.


39. Harrison J.J., Ceri H., Roper N.J., et al. Persister Cells mediate tolerance to metal oxyanions in Escherichia coli. Microbiology. 2005;151:3181–95. Doi: 10.1099/mic.0.27794-0.


40. Shah K.D., Spoering A.N., Lewis K.K. Specialized persister cells and the mechanism of multidrug tolerance in Escherichia coli. J Bacteriol. 2004;186:8172–80. Doi: 10.1128/JB.186.24.8172-8180.2004.


41. Романова Ю.М., Гинцбург А.Л. Бактериальная биоплёнка как естественная форма существования бактерий в окружающей среде и организме хозяина. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунологии. 2011;3:99–109.


42. Dunne W.M. Jr. Bacterial adhesion: seen any good biofilms lately? Clin Microbiol Rev. 2002;15:155–66. Doi: 10.1128/cmr.15.2.155-166.2002.


43. Suci P.A., Mittelman M.W., Yu F.P., Geesey G.G. Investigation of ciprofloxacin penetration into Pseudomonas aeruginosa biofilms. Antimicrob Agents Chemother. 1994;38:2125–33. Doi: 10.1128/aac.38.9.2125.


44. Amorena B., Gracia E., Monzon M., et al. Antibiotic susceptibility assay for Staphylococcus aureus in biofilms developed in vitro. J Antimicrob Chemother. 1999;44:43–55. Doi: 10.1093/jac/44.1.43.


45. Zhou G., Shi Q.S., Huang X.M., Xie X.B. The Three Bacterial Lines of Defense against Antimicrobial Agents. Int J Mol Sci. 2015;16(9):21711–33. Doi: 10.3390/ijms160921711.


46. Balcázar J.L., Subirats J., Borrego C.M. The role of biofilms as environmental reservoirs of antibiotic resistance. Front Microbiol. 2015;6:1216. Doi: 10.3389/fmicb.2015.01216.


47. Tetz G.V., Tetz V.V. Introducing the sporobiota and sporobiome. Gut Pathogens. 2017;9:38. Doi: 10.1186/s13099-017-0187-8.


48. McDougald D., et al. Signal-mediated cross-talk regulates stress adaptation in Vibrio species. Microbiology. 2003;149(7):1923–933. Doi: 10.1099/mic.0.26321-0.


49. Williams P. Quorum sensing, communication and crosskingdom signalling in the bacterial world Microbiology. 2007;153:3923–938. Doi: 10.1099/mic.0.2007/012856-0.


50. Mehta P., et al. Information processing and signal integration in bacterial quorum sensing. Mol. Syst Biol. 2009;5:325. Doi: 10.1038/msb.2009.79.


51. Boyle K.E., Heilmann S., van Ditmarsch D., Xavier J.B. Exploiting social evolution in biofilms. Curr Оpin Microbiol. 2013;16(2):207–12. Doi: 10.1016/j.mib.2013.01.003.


52. Verstraelen H., Swidsinski A. The biofilm in bacterial vaginosis: implications for epidemiology, diagnosis and treatment. Curr Opin Infect Dis. 2013;26:86–9. Doi: 10.1097/QCO.0b013e32835c20cd.


53. Swidsinski A., Mendling W., Loening-Baucke V., et al. An adherent Gardnerella vaginalis biofilm persists on the vaginal epithelium after standard therapy with oral metronidazole. Am J Obstet Gynecol 2008;198(1):97e1-6.


54. Patterson J.L., Stull-Lane A., Giererd P.H., Jefferson K.K. Analysis of adherence, biofilm formation and cytotoxicity suggests a greater virulence potential of Gardnerella vaginalis relative to other bacterial-vaginosis – associated anaerobes. Microbiology. 2010;156:392–99.


55. Липова Е.В. Дискуссионные вопросы бактериального вагиноза: взгляд дерматовенеролога. Доктор.Ру. 2015;1(102):30–34.


56. Bradshaw C.S., Morton A.N., Hocking J., et al. High recurrence rates of bacterial vaginosis over the course of 12 months after oral metronidazole therapy and factors associated with recurrence. J Infect Dis. 2006;193(11):1478–86. Doi: 10.1086/503780.


57. Swidsinski A., Loening-Baucke V., Mendling W., et al. Infection through structured polymicrobial Gardnerella biofilms (StPM-GB). Histol Histopathol. 2014;29(5):567–87.


58. McMillan A., Dell M., Zellar M.P., et al. Disruption of urogenital biofilms by lactobacilli. Colloids. Surf B Biointerfaces. 2011;86:58–64.


59. Chen C., et al. The microbiota continuum along the female reproductive tract and its relation to uterine-related diseases. Nature communications. 2017;8(1):875.


60. Swidsinski A., Verstraelen H., Loening-Baucke V., et al. Presence of a polymicrobial endometrial biofilm in patient with bacterial vaginosis. PLoS One. 2013;8(1). doi: 10.1371/journal.pone.0053997.


61. Davies D. Understanding biofilm resistance to antibacterial agents. Nat Rev Drug Discov. 2003;2:114–22. Doi: 10.1038/nrd1008.


62. Чекулаев М. В. Воздействие различных химических и биологических факторов на биопленки условно-патогенных микроорганизмов. Наука-2020. 2019;8(33):79–88.


63. Коломойцева Т.Н. Опыт применения препарата Гексикон в терапии смешанных бактериально-грибковых инфекций влагалища. Новые технологии в охране репродуктивного здоровья: Материалы региональной научно-практической конференции. Пермь, 2003. С. 60–61.


64. Кира Е.Ф., Прилепская В.Н, Костава М.Н. и др. Современные подходы к выбору препарата локального действия в терапии бактериального вагиноза. Акушерство и гинекология. 2012;7:59–67.


65. Milani M., Barcellona E., Agnello A. Efficacy of the combination of oral tinidazole and acidic buffering vaginal gel in comparison with vaginal clindamycin alone in bacterial vaginosis: a randomized, inves- tigator-blinded, controlled trial. Eur J Obstet Gynecol Reprod Biol. 2003;109(1):67–71.


66. Campanac C., Pineau L., Payard A., et al. Interactions between Biocide Cationic Agents and Bacterial Biofilms. Antimicrob Agents Chemother. 2002;46:1469–74. Doi: 10.1128/aac.46.5.1469-1474.2002.


67. Полыгач О.А., Дабижева А.Н., Ворошилова Н.Н. Влияние композиции литических бактериофагов P. aeruginosa на формирование и разрушение бактериальных биопленок. Эпидемиология и вакцинопрофилактика. 2018;17(4):20–25


68. Марков А.А., Тимохина Т.Х., Паромова Я.И. Экспериментальное обоснование применения экзометаболитов bifidobacterium bifidum для предотвращения биопленкообразования на поверхности титановых имплантатов с пористым покрытием. Медицинская наука и образование Урала. 2018;19(1


69. Тец В.В., Кнорринг Г.Ю., Артеменко Н.К. и др. Влияние экзогенных протеолитических ферментов на бактерии. Антибиотики и химиотерапия. 2004;49(12):9–13.


70. Тец Г.В., Артеменко Н.К., Заславская Н.В. и др. Влияние экзогенных протеолитических ферментов на передачу плазмидных генов в смешанных бактериальных биоплёнках. Антибиотики и химиотерапия. 2009;54(9–10):3–5.


71. Advances and Future Prospects of Enzyme-Based Biofilm Prevention Approaches in the Food Industry. Comprehensive Reviews in Food Science and Food Safety. 20189;17(6):1484–1502. Doi: 10.1111/1541-4337.12382.


72. Mark D., Becker P., Chatterjee I., et al. Mechanisms of biofilm formation in Staphylococcus epidermidis and Staphylococcus aureus functional molecules, regulatory circuits, and adaptive responses. Int J Med Microbiol. 2004;294:203–12. Doi: 10.1016/j.ijmm.2004.06.015.


73. Barsom S., Sasse-Rollenhagen K., Betrmann A. Erfolgreiche Prostatitisbehandlung mit hydrolytischen Enzymen. Erfahrungsheilkunde. 1982;31:2.


74. Тец Г.В., Артеменко К.Л. Совместное действие антибиотиков и дезоксирибонуклеазы на бактерии. Антибиотики и химиотерапия. 2006;51(6):3–6.


75. Тризна Е.Ю., Байдамшина Д.Р., Виницкий А.А.,Каюмов А.Р. Влияние in vitro изолированного и сочетанного с антибактериальными средствами применения бовгиалуронидазы азоксимер на целостность бактериальной биопленки и жизнеспособность микроорганизмов. Экспериментальная и клиническая фармакология. 2020;83(2):38–44.


76. Кузнецова И.В. Ферментные препараты в лечении воспалительных заболеваний у женщин (клинические наблюдения). Эффективная фармакотерапия. 2020;16(7):14–22.


77. Доброхотова Ю.Э., Филатова Л.А., Гришин И.И.Результаты применения бовгиалуронидазы азоксимера в комплексной терапии воспалительных заболеваний органов малого таза. РМЖ. 2018;26(2–1):19–22.


78. Кульчавеня Е.В., Швецова О.П., Бреусов А.А. Обоснование назначения и эффективность препарата лонгидаза у больных хроническим простатитом. Урология. 2018;4:64–71.


79. Баткаев Э.А., Урпин М.В. Совершенствование комплексной терапии хронического бактериального простатита. Вестник последипломного медицинского образования. 2016;1:24–30.


Об авторах / Для корреспонденции


Автор для связи: А.А. Хрянин, д.м.н., профессор кафедры дерматовенерологии и косметологии, Новосибирский государственный медицинский университет; вице-президент РОО «Ассоциация акушеров-гинекологов и дерматовенерологов», Новосибирск, Россия; e-mail: khryanin@mail.ru
Адрес: 630091, Россия, Новосибирск, Красный проспект, 52


ORCID:
А.А. Хрянин, ORCID: https://orcid.org/0000-0001-9248-8303 
Г.Ю. Кнорринг, ORCID: https://orcid.org/0000-0003-4391-2889 


Похожие статьи


Бионика Медиа