ISSN 2073–4034
eISSN 2414–9128

Роль нейропептида Substance P в патогенезе и лечении некоторых кожных заболеваний

Кандрашкина Ю.А., Орлова Е.А., Костина Е.М.

1) Пензенский государственный университет, Пенза, Россия; 2) Пензенский институт усовершенствования врачей – филиал ФГБОУ ДПО РМАНПО Минздрава России, Пенза, Россия
Нейропептид Substance P (SP) представляет собой важный пептид, продуцируемый центральной и периферической нервными системами, а также иммунными клетками, обладающий широким спектром биологической активности.
Цель обзора: обобщить имеющиеся данные о роли SP в механизмах развития и лечении кожных воспалительных процессов.
Проведен анализ зарубежных источников по базам данных PubMed/Medline и отечественных источников по научной электронной библиотеке Elibrary.
Повышение уровня SP отмечено при ряде кожных заболеваний, таких как атопический дерматит (АтД), крапивница, почесуха. SP играет важную роль в механизмах развития и поддержания нейрогенного воспаления. Одним из новых направлений в медицине является применение экзогенного SP в качестве лечения кожных воспалительных процессов. SP вызывает острую воспалительную реакцию в ране и способствует улучшению процессов регенерации клеток кожи.
SP является очень важным и значимым нейропептидом, принимающим участие в развитии и поддержании ряда патологических состояний. Многогранность биологической роли SP обусловливает клиническую картину заболеваний. Относительно новой и малоизученной является область применения SP в качестве лечения кожных воспалительных процессов.

Ключевые слова

Substance p
нейрогенное воспаление
хронические раны
лечение

Введение

SP представляет собой нейропептид, состоящий из 11 аминокислот, экспрессируемый центральной нервной системой (ЦНС), периферической нервной системой и иммунными клетками. SP является членом семейства нейропептидов – тахикининов.

SP взаимодействует с рецепторами нейрокинина, связанными с G-белком. Данные рецепторы располагаются на поверхности клеток разных типов, в т.ч. эндотелиальных клеток кровеносных и лимфатических сосудов, иммунных клеток, фибробластов и нейронов. При связывании SP с рецептором запускается процесс интернализации c последующей деградацией или рециркуляцией [1, 2]. Предположительно данный процесс контролируется воспалительными и противовоспалительными цитокинами и в определенных условиях – SP [3, 4].

Несвязанная SP гидролизуется пептидазами, в частности п-эндопептидазой во внеклеточной жидкости и ангио-тензинпревращающим ферментом в плазме крови [5]. Согласно данным литературы, SP имеет более длительный период полураспада в плазме, чем в тканях: от секунд и минут во внеклеточной жидкости тканей до часов в плазме [6].

Основные характеристики SP представлены в таблице [7].

163-1.jpg (73 KB)

Роль нейропептида SP в механизмах развития боли и нейрогенного воспаления

Наиболее изученной является биологическая роль SP в механизме восприятия боли. В коже свободные нервные окончания (С-волокна) содержат множество ноцицепторов и терморецепторов, которые воспринимают разнообразные стимулы боли и температуры. Болевой импульс проходит путь от свободного нервного окончания до синапса спинного мозга по немиелинизированным аксонам. В пресинаптическом окончании аксона находятся SP и глутамат. При поступлении болевого импульса в пресинаптическую терминаль происходит высвобождение главных нейротрансмиттеров боли – SP и глутамата – в синаптическую щель дорсального рога. SP и глутамат взаимодействуют с рецепторами постсинаптической мембраны, формируя новый потенциал действия [8, 9].

SP также играет важную роль в развитии и поддержании нейрогенного воспаления. В области поврежденной ткани сенсорные нейроны вырабатывают нейросекреторные продукты, в т.ч. и SP [10]. Высвобождение нейропептида влечет за собой дегрануляцию тучных клеток, дилатацию сосудов и хемотаксис иммунных клеток [11]. Данное взаимодействие нервной и иммунной систем лежит в основе нейрогенного воспаления. Одним из широко распространенных заболеваний с нейрогенным воспалением является АтД [12].

В результате нескольких исследований, проведенных при участии пациентов с АтД различных возрастных групп, выявлено, что при обострении АтД отмечается повышенный уровень SP в сыворотке крови [13, 14]. Однако тяжесть течения заболевания не взаимосвязана с концентрацией SP [14]. Также выявлено, что уровень SP существенно не изменяется на фоне различных видов терапии АтД [15], в т.ч. и при беременности [16]. Тем не менее SP признана одним из значимых медиаторов зуда при АтД [17]. При экспериментальном внутрикожном введении SP у пациентов с АтД, а также у людей без АтД появлялось чувство зуда [18, 19]. Кроме того, пациенты с АтД имеют более плотные SP-позитивные нервные волокна кожи, чем здоровые люди [20].

Повышенные уровни SP отмечаются и при других кожных заболеваниях. Пациенты с крапивницей имеют не только высокий уровень SP [21], но и увеличение SP-положительных базофилов [22]. В ряде исследований была отмечена корреляция уровня SP с сопутствующей патологией, в частности с депрессией и стрессом, а не с тяжестью заболевания [23, 24]. Выраженное повышение концентрации SP у больных крапивницей может свидетельствовать о стресс-индуцированной активации нейрогенного воспаления при данном заболевании [25]. При почесухе SP также играет важную роль, обеспечивая связь между иммунокомпетентными и нервными клетками, выступая в качестве медиатора зуда, что сопровождается повышением уровня SP в сыворотке крови [26].

Роль нейропептида SP в лечении кожных воспалительных процессов

В настоящее время активно изучается роль экзогенного нейропептида SP в лечении кожных воспалительных процессов.

Согласно данным PubMed, самые ранние исследования по применению SP были проведены в период с 1953 по 1956 г. итальянскими учеными A. Volterrani и A. Andreini при травматических повреждениях конечностей [27, 28].

В последующие годы были опубликованы результаты нескольких исследований, направленных на изучение влияния SP на процессы заживления хронических ран у животных. E.C. Leal et al. (2015) применяли местное лечение нейропептидом SP для заживления ран у мышей с сахарным диабетом. В результате данного исследования при хронических ранах выявлен выраженный дефицит SP. Применение SP на область ран вызывает острую воспалительную реакцию, что способствует развитию пролиферативной фазы воспалительного процесса. Предполагается, что механизм действия SP опосредован через рецептор нейрокинина-1 [29].

J.H. Park et al. (2016) изучали влияние SP на процессы заживления ран у мышей при системном введении нейропептида. Было отмечено снижение инфильтрации лейкоцитов и уровня фактора некроза опухоли-альфа. Кроме того, применение SP способствовало восстановлению пула мезенхимальных стволовых клеток в костном мозге до нормальных уровней, что очень важно для правильного заживления ран [30]. Однако местное применение SP способствует увеличению количества лейкоцитов и макрофагов в ране, но данный эффект наблюдается только в ранней воспалительной фазе заживления раны [31].

В результате другого исследования с применением SP отмечено повышение уровней интерлейкина-10, фактора роста эндотелия сосудов, фактора-1α, индуцируемого гипоксией. SP также вызывал лучшее формирование внеклеточного матрикса с повышенной пролиферацией фибробластов, улучшенным отложением коллагена и повышенной плотностью микрососудов [32, 33].

Улучшение в фазе ремоделирования при введении SP отмечено в исследовании F. Zhu et al. (2016). Подкожная инъекция SP в центр раны увеличивает содержание коллагена-I в тканях, одновременно уменьшая содержание коллагена-III, а также оказывает положительное влияние на регенерацию нервов в области раны [34]. J.E. Kim et al. (2018) показали, что местное применение SP увеличивает пролиферацию и дифференциацию кератиноцитов, усиливает синтез и отложение коллагена, способствует формированию зрелых сосудистых структур с ускоренным образованием грануляционной ткани в ране [35].

Согласно результатам исследования H. Choi et al. (2018), местное лечение SP приводит к восстановлению защитных белков кожи, таких как филаггрин и клаудин-1, а также к заметному снижению трансэпидермальной потери влаги. Кроме того, SP значительно снижает инфильтрацию нервных волокон, вызывающих зуд, и экспрессию фактора роста нервов в эпидермисе. Таким образом, местное применение SP может восстанавливать барьерную функцию кожи и уменьшать эпидермальную инфильтрацию нервных волокон, ответственных за интенсивность кожного зуда [36].

Согласно результатам другого исследования, J. Chen et al. (2023), SP активно регулирует клетки, связанные с заживлением ран, прямо и косвенно проявляя сильные провоспалительные свойства, способствуя пролиферации и миграции клеток, а также восстанавливая активность клеток кожи при диабетических состояниях. Более того, SP не только регулирует клетки, участвующие в заживлении, но и управляет иммунной средой, тем самым открывая уникальные и многообещающие перспективы применения при лечении ран. Таким образом, в дальнейшем использование препаратов на основе SP может стать эффективным терапевтическим вмешательством при диабетических язвах стопы [37].

Однако SP обладает коротким периодом полураспада, поэтому необходим поиск методов повышения стабильности SP и синтеза модифицированных аналогов. Перспективным направлением является и разработка новых лекарственных средств, содержащих SP, для более эффективного местного лечения ран [38].

Заключение

На сегодняшний день SP является очень важным и значимым нейропептидом, принимающим участие в развитии и поддержании ряда патологических состояний. Многогранность биологической роли SP обусловливает клиническую картину заболеваний. Относительно новой и малоизученной является область применения SP в качестве лечения кожных воспалительных процессов и не только. Дальнейшие разработки специфического лечения помогут облегчить бремя кожных болезней.

Вклад авторов. Концепция – Е.А. Орлова. Написание текста – Ю.А. Кандрашкина. Редактирование – Е.А. Орлова, Е.М. Костина.

Список литературы

1. Graefe S.B., Rahimi N., Mohiuddin S.S. Biochemistry, Substance P. In: StatPearls

2. McConalogue K., Corvera C.U., Gamp P.D., et al. Desensitization of the neurokinin-1 receptor (NK1-R) in neurons: effects of substance P on the distribution of NK1-R, Galphaq/11, G-protein receptor kinase-2/3, and beta-arrestin-1/2. Mol Biol Cell. 1998;9(8):2305–24. doi: 10.1091/mbc.9.8.2305.

3. Weinstock J.V. Substance P and the regulation of inflammation in infections and inflammatory bowel disease. Acta Physiol. 2015;213(2):453–61. doi: 10.1111/apha.12428.

4. Beinborn M., Blum A., Hang L., et al. TGF-beta regulates T-cell neurokinin-1 receptor internalization and function. Proc Natl Acad Sci U S A. 2010;107(9):4293–98. doi: 10.1073/pnas.0905877107.

5. Nyberg F., Le Greves P., Sundqvist C., Terenius L. Characterization of substance P(1–7) and (1–8) generating enzyme in human cerebrospinal fluid. Biochem Biophys Res Commun. 1984;125(1):244–50. doi: 10.1016/S0006-291X(84)80360-5.

6. Suvas S. Role of Substance P Neuropeptide in Inflammation, Wound Healing, and Tissue Homeostasis. J Immunol. 2017;199(5):1543–52. doi: 10.4049/jimmunol.1601751.

7. Marek-Jozefowicz L., Nedoszytko B., Grochocka M., et al. Molecular Mechanisms of Neurogenic Inflammation of the Skin. Int J Mol Sci. 2023;24(5):5001. doi: 10.3390/ijms24055001.

8. Dum R.P., Levinthal D.J., Strick P.L. The spinothalamic system targets motor and sensory areas in the cerebral cortex of monkeys. J Neurosci. 2009;29(45):14223–35. doi: 10.1523/JNEUROSCI.3398-09.2009.

9. De Koninck Y., Henry J.L. Substance P-mediated slow excitatory postsynaptic potential elicited in dorsal horn neurons in vivo by noxious stimulation. Proc Natl Acad Sci U S A. 1991;88(24):11344–48. doi: 10.1073/pnas.88.24.11344.

10. Gouin O., L’Herondelle K., Lebonvallet N., et al. TRPV1 and TRPA1 in cutaneous neurogenic and chronic inflammation: pro-inflammatory response induced by their activation and their sensitization. Protein & Cell. 2017;8(9):644–61. doi: 10.1007/s13238-017-0395-5.

11. Herbert M.K., Holzer P. Die neurogene Entzundung – I. Grundlegende Mechanismen, Physiologie und Pharmakologie –

12. Choi J.E., Di Nardo A. Skin neurogenic inflammation. Semin Immunopathol. 2018;40(3):249–59. doi: 10.1007/s00281-018-0675-z.

13. Zhang Z., Zheng W., Xie H., et al. Up-regulated expression of substance P in CD8+ T cells and NK1R on monocytes of atopic dermatitis. J Transl Med. 2017;15(1):93. doi: 10.1186/s12967-017-1196-6.

14. Paramita D.A., Nasution K., Lubis N.Z. Relationship of Substance P with the Degree of Atopic Dermatitis Severity. Clin Cosmet Investig Dermatol. 2021;14:551–55. doi: 10.2147/CCID.S306557.

15. Lubis N. Z., Nasution K., Paramita D.A. Concentration of substance P in patients with atopic dermatitis with and without past history of treatment. Indian J Dermatol Venereol Leprol. 2023;89(3):458–59. doi: 10.25259/IJDVL_514_2021.

16. Кандрашкина Ю.А., Орлова Е.А. Нейроиммунные изменения при атопическом дерматите во время беременности. Молекулярная медицина. 2022;20(3):41–6.

17. Камаев А.В., Трусова О.В., Камаева И.А. Зуд при атопическом дерматите у детей: известные механизмы и возможности его долгосрочного контроля. Русский медицинский журнал. 2015;3:142.

18. Toyoda M., Makino T., Kagoura M., Morohashi M. Immunolocalization of substance P in human skin mast cells. Arch Dermatol Res. 2000;292(8):418–21. doi: 10.1007/s004030000149.

19. Hosogi M., Schmelz M., Miyachi Y., Ikoma A. Bradykinin is a potent pruritogen in atopic dermatitis: a switch from pain to itch. Pain. 2006;126(1–3):16–23. doi: 10.1016/j.pain.2006.06.003.

20. Haas S., Capellino S., Phan N.Q., et al. Low density of sympathetic nerve fibers relative to substance P-positive nerve fibers in lesional skin of chronic pruritus and prurigo nodularis. J Dermatol Sci. 2010;58(3):193–97. doi: 10.1016/j.jdermsci.2010.03.020.

21. Metz M., Krull C., Hawro T., et al. Substance P is upregulated in the serum of patients with chronic spontaneous urticaria. J Invest Dermatol. 2014;134(11):2833–36. doi: 10.1038/jid.2014.226.

22. Zheng W., Wang J., Zhu W., et al. Upregulated expression of substance P in basophils of the patients with chronic spontaneous urticaria: induction of histamine release and basophil accumulation by substance P. Cell Biol Toxicol. 2016;32(3):217–28. doi: 10.1007/s10565-016-9330-4.

23. Memet B., Vurgun E., Barlas F., et al. In chronic spontaneous urticaria, comorbid depression linked to higher disease activity, and substance P levels. Front Psychiatry. 2021;12:667978. doi: 10.3389/fpsyt.2021.667978.

24. Микрюкова Н.В., Калинина Н.М. Роль SP в патогенезе хронической крапивницы. Российский иммунологический журнал. 2023; 26(2):141–48. Mikryukova N.V., Kalinina N.M. Role of substance P in the pathogenesis of chronic urticarial. Russian Journal of Immunology. 2023; 26(2):141–48. (In Russ.)]. doi: 10.46235/1028-7221-7127-ROS.

25. Орлова Е.А., Молотилов Б.А. Нейропептиды и «нейрогенное воспаление» в патогенезе крапивницы. Практическая медицина. 2011;3–1(50):98–103.

26. Красильникова Е.С., Зайнуллина О.Н., Хисматуллина З.Р. Нейропептиды и их роль в патогенезе почесухи взрослых. Клиническая дерматология и венерология. 2023;22(3):324–28.

27. Volterrani A., Andreini A. L’uso di sostanze P nelle lesioni traumatiche degli arti

28. Volterrani A., Andreini A. Mesoinosite, fenilbutazone e sostanze P nelle lesioni traumatiche degli arti

29. Leal E.C., Carvalho E., Tellechea A., et al. Substance P Promotes Wound Healing in Diabetes by Modulating Inflammation and Macrophage Phenotype. Am J Pathol. 2015;185(6):1638–48. doi: 10.1016/j.ajpath.2015.02.011.

30. Park J.H., Kim S., Hong H.S., Son Y. Substance P promotes diabetic wound healing by modulating inflammation and restoring cellular activity of mesenchymal stem cells. Wound repair and regeneration: official publication of the Wound Healing Society

31. Scott J.R., Tamura R.N., Muangman P., et al. Topical substance P increases inflammatory cell density in genetically diabetic murine wounds. Wound Repair Regen. 2008;16:529–33. doi: 10.1111/j.1524-475X.2008.00400.x.

32. Kant V., Kumar D., Kumar D., Prasad R., Gopal A., Pathak N.N., et al. Topical application of substance P promotes wound healing in streptozotocin-induced diabetic rats. Cytokine. 2015;73:144–55. doi: 10.1016/j.cyto.2014.12.015.

33. Kant V., Gopal A., Kumer D., et al. Topically applied substance P en-hanced healing of open excision wound in rats. Eur J Pharmacol. 2013;715(1–3):345–53. doi: 10.1016/j.ejphar.2013.04.042.

34. Zhu F., Fang X., Liu D., et al. Substance P combined with epidermal stem cells promotes wound healing and nerve regeneration in diabetes mellitus. Neural Regen. Res. 2016;11:493. doi: 10.4103/1673-5374.179073

35. Kim J.E., Lee J.H., Kim S.H., Jung Y. Skin Regeneration with Self-Assembled Peptide Hydrogels Conjugated with Substance P in a Diabetic Rat Model. Tissue Eng. Part A. 2018;24:21–33. doi: 10.1089/ten.tea.2016.0517.

36. Choi H., Kim D. J., Nam S., et al. Substance P restores normal skin architecture and reduces epidermal infiltration of sensory nerve fiber in TNCB-induced atopic dermatitis-like lesions in NC/Nga mice. J Dermatol Sci. 2018;89(3):248–57. doi: 10.1016/j.jdermsci.2017.11.013.

37. Chen J., Ye P., Gu R., et al. Neuropeptide substance P: A promising regulator of wound healing in diabetic foot ulcers. Biochem pharmacol. 2023;215:115736. doi: 10.1016/j.bcp.2023.115736.

38. Redkiewicz P. The Regenerative Potential of Substance P. Int J Mol Sci. 2022;23(2):750. doi: 10.3390/ijms23020750.

Об авторах / Для корреспонденции

Автор для связи: Юлия Андреевна Кандрашкина, старший преподаватель, Пензенский государственный университет, Пенза, Россия; 
/>novikova10l@mail.ru 

ORCID:
Ю.А. Кандрашкина (Yulia A. Kandrashkina), https://orcid.org/0000-0002-5537-5729
Е.А. Орлова (Ekaterina A. Orlova), https://orcid.org/0000-0002-3902-2018
E.M. Костина (Elena M. Kostina), https://orcid.org/0000-0003-1797-8040

Также по теме